PATHOGENICITY FACTORS OF OPPORTUNISTIC ENTERIC BACTERIA IN HYDROECOSYSTEMS OF THE VOLGA RIVER DELTA
Authors:
1.
Astrakhan State Technical University
(Candidate of Biology; Assistant Professor of the Department of Hydrobiology and General Ecology )
2.
Astrakhan State Technical University
(Doctor of Biology; Professor of the Department of Hydrobiology and General Ecology )
3.
Caspian Research Institute of Fisheries
Type:
Article
Pages:
from 58
to 66
Status:
Published
Received:
05.09.2013
Accepted:
17.01.2023
Published:
25.09.2013
Subject area:
UDK [579.842.13:574.583]
GRNTI 34.39 Физиология человека и животных
GRNTI 62.13 Биотехнологические процессы и аппараты
GRNTI 69.01 Общие вопросы рыбного хозяйства
GRNTI 69.25 Аквакультура. Рыбоводство
GRNTI 69.31 Промышленное рыболовство
GRNTI 69.51 Технология переработки сырья водного происхождения
GRNTI 87.19 Загрязнение и охрана вод суши, морей и океанов
BBK [28.492:28.083.66]
GRNTI 34.39 Физиология человека и животных
GRNTI 62.13 Биотехнологические процессы и аппараты
GRNTI 69.01 Общие вопросы рыбного хозяйства
GRNTI 69.25 Аквакультура. Рыбоводство
GRNTI 69.31 Промышленное рыболовство
GRNTI 69.51 Технология переработки сырья водного происхождения
GRNTI 87.19 Загрязнение и охрана вод суши, морей и океанов
BBK [28.492:28.083.66]
Language:
Russian
Keywords:
enteric bacteria, pathogenicity, hydroecosystem, flora, water, fish
Abstract (English):
The results of the study of pathogenicity factors of enteric bacteria isolated from water and perch in its habitat are presented. The enteric bacteria were dominant in the microbial landscape of these habitats. The analysis has shown that bacteria isolated from the above environmental niches, had a set of tested pathogenicity factors (catalase, Voges – Proskauer reaction, urease hemolysin lecithinase, protease, growth at +37 °C) with considerable variability. The maximum values of aquatic and fish strains are marked by the ability of their growth at +37 °C and the presence of catalase; the minimum – by Voges – Proskauer reaction. According to the results of long-term monitoring (1995 to 2010) it is stated that opportunistic enteric bacteria by persistent signs had a direct relationship between their occurrence and growth of their pathogenicity with peak expression during the summer season. It is shown that the pathogenicity markers had the highest frequency of occurrence in Proteus, citric bacteria and enteric bacteria in bioprofile of this family. Strains isolated from the water were characterized by higher rates of pathogenicity, compared with fish strains in all seasons of the year, which indicates their potential epidemiological risk. The obtained data can be used as a reference for monitoring hydroecosystems.
The results of the study of pathogenicity factors of enteric bacteria isolated from water and perch in its habitat are presented. The enteric bacteria were dominant in the microbial landscape of these habitats. The analysis has shown that bacteria isolated from the above environmental niches, had a set of tested pathogenicity factors (catalase, Voges – Proskauer reaction, urease hemolysin lecithinase, protease, growth at +37 °C) with considerable variability. The maximum values of aquatic and fish strains are marked by the ability of their growth at +37 °C and the presence of catalase; the minimum – by Voges – Proskauer reaction. According to the results of long-term monitoring (1995 to 2010) it is stated that opportunistic enteric bacteria by persistent signs had a direct relationship between their occurrence and growth of their pathogenicity with peak expression during the summer season. It is shown that the pathogenicity markers had the highest frequency of occurrence in Proteus, citric bacteria and enteric bacteria in bioprofile of this family. Strains isolated from the water were characterized by higher rates of pathogenicity, compared with fish strains in all seasons of the year, which indicates their potential epidemiological risk. The obtained data can be used as a reference for monitoring hydroecosystems.
Keywords:
enteric bacteria, pathogenicity, hydroecosystem, flora, water, fish
enteric bacteria, pathogenicity, hydroecosystem, flora, water, fish
За последние четверть века накоплены данные, подтверждающие концепцию об «универсальности факторов патогенности» микроорганизмов [1–5]. Они свидетельствуют о том, что условно-патогенные микроорганизмы, циркулирующие в природных экосистемах, обладают определенным потенциалом патогенности. Как возбудители сапронозов, они весьма адаптивны к постоянно меняющимся факторам окружающей среды, и их массовое развитие может вызывать развитие заболеваний с различной локализацией, но преимущественно кишечной [6–11]. Результаты многолетнего мониторинга (1995–2010 гг.) в дельте р. Волги показали, что энтеробактерии, зарегистрированные в бактериоценозе судака и воды в местах его обитания, были доминирующими. Среди многочисленных представителей этого семейства бактерии р. Citrobacter обсеменяли воду и рыбу в 24,0 ± 1,0 и 22,3 % проб соответственно; бактерии р. Proteus – в 27,0 ± 0,8 и 30,6 ± 0,9 % проб. Субдоминантами в микробном пейзаже энтеробактерий были представители р. Enterobacter, выделенные из воды и рыбы в 12,8 ± 0,9 и 17,0 ± 0,7 % проб. К второстепенным по шкале Е. В. Ангановой [10] отнесены водные штаммы эдвардсиелл – 10,6 %, провиденсий – 6,4 %, морганелл – 6,7 % и эшерихий – 5,7 % проб; рыбные изоляты провиденсий – 13,4 %, эдвардсиелл – 7,1 % и эшерихий – 4,2 % проб. Водные штаммы клебсиелл и сальмонелл характеризовались низкими показателями встречаемости – по 3,5 % проб; рыбные штаммы этих видов в бактериоценозе судака составляли 0,1 и 2,6 % проб соответственно. В воде клебсиеллы встречались единичными штаммами, поэтому проводить анализ факторов их патогенности некорректно. В удельном весе всех выделенных энтеробактерий в воде они были зарегистрированы в 24,0 ± 0,6 %, в рыбе – 25,2 ± 0,4 % проб. Основными биотопами всех выделенных нами энтеробактерий в рыбе были желудочно-кишечный тракт – 29,8 ± 0,6 % и жабры – 24,9 ± 0,7 % проб. Данные по средним значениям персистентных свойств, без учета сезонной динамики, свидетельствуют об их незначительных различиях (р < 0,05) у водных и рыбных штаммов – они отличались в 1,0–1,2 раза, с превалированием у водных изолятов (рис. 1). Рис. 1. Средние показатели факторов патогенности исследуемых энтеробактерий Данные, приведенные на рис. 1 и в табл. 1 и 2, показали, что энтеробактерии обладали набором тестируемых факторов патогенности со значительной долей вариабельности. Максимальные значения у водных и рыбных штаммов отмечены по способности их роста при температуре +37 °С и наличию каталазы; минимальные – по реакции Фогеса – Проскауэра. Все штаммы протеев, цитробактеров и энтеробактеров, изолированные из воды и рыбы, показали высокую способность к росту при температуре +37 °С, независимо от сезона года (табл. 1, 2). Исключение составили эдвардсиеллы, которые вегетировали в обоих биотопах в 100 % случаев только в летний период, весной и осенью показатели роста снижались – рыбных штаммов в 1,3, водных – в 1,1 раза (р < 0,05). Подобная тенденция была характерна и для морганелл. Водные и рыбные штаммы этих видов бактерий в 100 % случаев вегетировали при температуре + 37 °С только летом (р < 0,05), весной и осенью их активность снижалась: у рыбных штаммов – в 1,3 и 1,2 раза; у водных – в 1,3 и 1,10 раза соответственно (табл. 1, 2). Провиденсии, выделенные из рыб, обнаруживали рост при температуре +37 °С в 75,0 % случаев весной; летом показатели роста увеличивались в 1,3 раза, осенью оставались почти на одном уровне (р < 0,05). Водные штаммы этого вида энтеробактерий весной были «инертнее», чем летом и осенью в 1,2 раза (табл. 1, 2). Таким образом, все виды и штаммы энтеробактерий, циркулирующие в воде и рыбе, способны к активному росту при температуре +37 °С, особенно в летний и осенний сезоны, совпадают с пиками их персистенции в этих эконишах, чем обусловливают свою эпидемиологическую значимость, особенно в эти периоды года. Таблица 1 Сезонная динамика факторов патогенности энтеробактерий, выделенных из воды Тестируемые микроорганизмы Сезон года Рост при температуре +37 °С Протеаза Лецитиназа Гемолизин Уреаза Реакция Фогеса –Проскауэра Каталаза Количество позитивных штаммов, % Citrobacter spp. Весна 100,0 30,1 22,6 12,8 – – 46,9 Лето 100,0 32,6 40,0 29,1 13,8 48,9 100,0 Осень 100,0 28,1 52,3 16,8 32,0 39,6 92,9 Citrobacter freundii Весна 100,0 34,0 29,5 47,2 32,2 36,5 88,8 Лето 100,0 – 40,0 25,5 60,4 32,0 97,5 Осень 100,0 13,2 32,8 23,8 24,6 38,9 74,1 Edwardsiella tarda Весна 97,5 – – – – – 60,1 Лето 100,0 23,8 24,1 – – – 96,2 Осень 97,9 – – – – – 65,7 Enterobacter cloacea Весна 100,0 30,1 88,2 29,0 52,9 21,8 100,0 Лето 100,0 30,2 60,6 75,8 48,5 72,5 100,0 Осень 100,0 30,0 100,0 – 65,3 32,5 100,0 Morganella morganii Весна 74,2 – – – – – 82,5 Лето 100,0 – – – 31,9 30,1 30,5 Осень 96,1 – 30,1 26,0 88,5 29,8 100,0 Proteus mirabilis Весна 100,0 98,8 54,6 50,9 54,8 90,9 88,2 Лето 100,0 96,5 80,0 65,9 86,8 55,2 100,0 Осень 100,0 75,0 60,2 75,8 100,0 32,5 99,1 Proteus vulgaris Весна 100,0 100,0 – 31,8 100,0 55,0 100,0 Лето 100,0 100,0 93,4 90,0 100,0 72,1 100,0 Осень 100,0 100,0 56,3 51,5 100,0 59,2 100,0 Providencia alcaligenis Весна 82,5 35,3 44,9 50,9 28,3 – 100,0 Лето 100,0 46,2 60,1 100,0 37,0 – 98,4 Осень 100,0 57,7 73,2 99,5 20,1 – 89,2 Средние данные Весна 94,3 41 30 27,8 33,5 25,5 83,3 Лето 100,0 41,2 49,8 48,3 47,3 38,9 90,3 Осень 99,3 38 50,6 36,7 53,8 29 90,1 Протеолитическая активность в исследуемых биотопах зарегистрирована во все сезоны года в 75,0 ± 0,8 % случаев. Однако ее значения были весьма вариабельными в зависимости как от вида исследуемых энтеробактерий, так и от сезона года (табл. 1, 2). Максимальными значениями этого патогенного признака характеризовались бактерии группы протея – Pr. mirabilis и Pr. vulgaris. Минимальные значения отмечены у цитробактеров и энтеробактеров. У этих последних видов и штаммов, а также у провиденсий протеолитическая активность была замедленной, особенно в осенний сезон. Морганеллы, выделенные из воды и рыбы, по отношению к протеазе были всегда инертными, что обусловлено их биохимическими особенностями. Протеолитическая активность водных и рыбных штаммов эдвардсиелл проявлялась только летом и характеризовалась незначительными показателями. Если у Pr. vulgaris этот патогенный признак во все сезоны года был на уровне 100 %, то у Pr. mirabilis отмечено его динамичное снижение у рыбных и водных штаммов от весны к лету в 1,1 и от лета к осени в 1,3 раза (р < 0,05). Для водных и рыбных штаммов провиденсий был характерен линейный рост значений протеазы от весны к лету в 1,3 и 1,2 раза соответственно и от лета к осени – в 1,2 раза в обоих эконишах (табл. 1, 2), что было статистически достоверно (р < 0,05). Таблица 2 Сезонная динамика факторов патогенности энтеробактерий, выделенных из рыбы Тестируемые микроорганизмы Сезон года Рост при температуре +37 °С Протеаза Лецитиназа Гемолизин Уреаза Реакция Фогеса –Проскауэра Каталаза Количество позитивных штаммов, % Citrobacter spp. Весна 100,0 25,0 20,4 12,5 – – 42,8 Лето 100,0 25,1 33,3 27,5 12,5 44,4 100,0 Осень 100,0 20,1 40,2 16,7 26,7 33,3 71,4 Citrobacter freundii Весна 100,0 31,3 26,8 47,0 29,4 33,3 73,7 Лето 100,0 – 33,3 25,0 50,3 26,7 88,8 Осень 100,0 11,1 25,2 23,0 18,8 27,8 52,9 Edwardsiella tarda Весна 75,0 – – – – – 50,1 Лето 100,0 20,0 20,0 – – – 80,0 Осень 75,4 – – – – – 50,0 Enterobacter cloacea Весна 100,0 20,0 80,2 28,8 50,4 20,0 100,0 Лето 100,0 25,0 50,0 75,1 40,4 60,2 100,0 Осень 100,0 25,0 100,0 – 50,2 25,0 100,0 Morganella morganii Весна 61,8 – – – – – 80,1 Лето 100,0 – – – 26,6 25,1 25,4 Осень 80,1 – 25,1 25,6 80,4 25,0 100,0 Proteus mirabilis Весна 100,0 90,1 50,0 50,0 50,0 82,6 80,0 Лето 100,0 80,4 66,7 65,4 72,9 50,1 100,0 Осень 100,0 62,5 50,1 75,2 87,5 25,0 83,3 Proteus vulgaris Весна 100,0 100,0 – 31,2 100,0 50,1 100,0 Лето 100,0 100,0 77,8 88,9 100,0 60,0 87,5 Осень 100,0 100,0 37,5 50,1 77,8 45,5 100,0 Providencia alcaligenis Весна 75,0 32,1 41,6 50,0 25,7 – 100,0 Лето 97,0 38,5 50,0 91,8 30,8 – 81,8 Осень 96,1 44,4 56,3 76,5 16,7 – 68,6 Средние данные Весна 89,0 31,3 27,4 27,4 31,9 23,3 86,6 Лето 99,6 36,2 41,5 46,7 41,7 33,3 79,8 Осень 94,0 32,9 41,8 33,9 44,8 22,7 78,3 Лецитиназа по результатам анализа характеризовалась широким диапазоном значений у разных видов и штаммов энтеробактерий. В исследуемых биотопах она была зарегистрирована весной в 62,5 % случаев, летом и осенью – в 87,5 % случаев. В среднем все виды этого семейства, выделенные из воды, весной превалировали над видами, выделенными из рыб в 1,1, летом и осенью – в 1,2 раза (р < 0,05). Данные табл. 1, 2 свидетельствуют, что доминирующие в воде и рыбе цитробактеры летом имели максимальные показатели по этому фактору патогенности. Бактерии р. Proteus, в частности все штаммы Pr. mirabilis, имели тенденцию к увеличению значений лецитиназы летом, со спадами весной и осенью. Между тем Pr. vulgaris, выделенный из воды и рыбы весной, был лецитиназонегативен. Летом этот признак присутствовал в 93,4 и 77,8 % случаев, снижаясь к осени в 1,7 и 2,1 раза соответственно. Водные и рыбные штаммы бактерий р. Enterobacter были активны по лецитиназе в 88,2 и 80,2 % случаев, к лету этот показатель снижался в 1,5 и 1,6 раза соответственно. Осенью как у водных, так и у рыбных штаммов этих бактерий отмечался рост значений этого персистентного признака до 100 %. У провиденсий обоих биотопов отмечен его динамичный рост от весны к осени (водные штаммы – в 2,1 раза; рыбные – в 1,8 раза, (р < 0,05). Гемолизин по результатам многолетнего мониторинга зарегистрирован весной в 75,0 %, летом и осенью – в 87,5 % случаев от всех выделенных энтеробактерий. Средние значения этого фактора патогенности (без учета сезонности) в исследуемых биотопах были близкими (рис. 1). Аналогичные данные для дельты р. Волги были получены ранее [12–14]. Отметим, что весной водные и рыбные штаммы всех анализируемых энтеробактерий имели по гемолизину одинаковые значения, а летом и осенью значения водных изолятов превышали значения рыбных в 1,0–1,2 раза соответственно (p < 0,05) (табл. 1, 2). Так, у доминирующих водных и рыбных штаммов Citrobacter spp. значения гемолизина увеличивались от весны к лету в 2,2 раза. Достигнув максимальных показателей, они к осени снизились в 1,6 раза в обоих биотопах. В то же время весной водные и рыбные штаммы C. freundii по этому персистентному признаку имели обратную тенденцию с его максимальными значениями и значительным спадом к осени. У доминирующих бактерий группы протея этот патогенный признак также проявлялся по-разному. У Pr. mirabilis его максимальные значения в обоих биотопах отмечены только осенью. Они были в 1,5 раза выше весенних и летних показателей (р < 0,05) (табл. 1, 2). У Pr. vulgaris максимальные значения гемолизина у водных и рыбных штаммов отмечены летом. Весной в обоих биотопах эти показатели были в 2,8 раза ниже летних (р < 0,05), летом – в 1,7 раза ниже осенних (табл. 1, 2). Следовательно, у доминирующих видов энтеробактерий даже в структуре рода гемолитическая активность варьировала по сезонам года. Близкие к протеям провиденсии в обоих биотопах были гемолитически активны летом в 100 % случаев у водных и 91,8 % у рыбных изолятов. Весной в воде и рыбе эти показатели были в 2,0 и 1,8 раза ниже, чем летом. Осенью водные штаммы оставались по своей активности на уровне летних, а активность рыбных штаммов снизилась в 1,2 раза (р < 0,05). Однако следует подчеркнуть, что провиденсии активно вегетировали в воде и рыбе даже в конце ноября. Таким образом, у энтеробактерий, выделенных как из воды, так и из рыбы, значения гемолитической активности значительно варьировали, но были высокими летом и осенью, обусловливая эпидемиологическую опасность в гидроэкосистеме дельты р. Волги. В составе этого семейства бактерии родов Citrobacter и Proteus имели самые высокие значения этого фенотипического признака. Значения уреазы, согласно результатам анализа, отличались значительной вариабельностью у энтеробактерий, выделенных из воды и рыбы, как по видам, так и по сезонам. Весной она присутствовала у 62,5 %, летом и осенью – у 87,5 % анализируемых штаммов и видов бактерий этого семейства. Средние значения этого признака у водных штаммов всех энтеробактерий были в 1,1 раза выше, чем у рыбных (р < 0,05) (рис. 1). Штаммы P. vulgaris в обоих исследуемых биотопах обладали максимальными значениями в 100 % случаев, они снижались осенью в 1,3 раза только у рыбных штаммов (р < 0,05) (табл. 1, 2). У водных и рыбных штаммов Pr. mirabilis максимальный подъем этого маркера патогенности отмечен осенью; летом он в воде и рыбе был ниже в 1,2 раза. Весной он проявлялся по минимуму и был по сравнению с летними значениями ниже в воде и рыбе – в 1,6 и 1,5 раза соответственно, (р < 0,05) (табл. 1, 2), т. е. у этого вида отмечен линейный рост уреазопозитивных штаммов от весны к осени. Аналогичная тенденция зарегистрирована у водных и рыбных изолятов Citrobacter spp. – осенью в обоих биотопах отмечены максимальные значения: у водных штаммов – 32,0 %, у рыбных – 26,7 %, летом в соответствующих биотопах эти значения были в 2,3 и 2,1 раза ниже. Весной они были уреазонегативными. Аналогичная тенденция отмечена у морганелл, изолированных из воды и рыбы. Штаммы C. freundii в обоих исследуемых эконишах обладали максимальными значениями этого фенотипического признака только летом, весной они были соответственно ниже в 1,9 и 1,7 раза; осенью – в 2,5 и 2,7 раза (р < 0,05), (табл. 1, 2). Следовательно, у доминирующих в биопрофиле всех исследуемых энтеробактерий цитробактеров и протеев установлена сезонная вариабельность уреазы даже в структуре рода. У провиденсий в обоих биотопах отмечена также летняя активность уреазы. Весной она была соответственно ниже в 1,3 и 1,2 раза, осенью – в 1,8 раза ниже летних показателей. У выделенных нами эдвардсиелл этот патогенный признак отсутствовал – во все сезоны года по активности уреазы они были инертными. Таким образом, этот признак присутствовал у исследуемых энтеробактерий с максимальными значениями в основном летом и осенью. Реакция Фогеса – Проскауэра была характерной для анализируемых энтеробактерий, за исключением эдвардсиелл и провиденсий. Доминирующие протеи имели максимальные значения этого признака. У Pr. mirabilis они отмечены весной у водных и рыбных штаммов; затем в обоих биотопах происходил динамичный спад (р < 0,05) от весны к лету – в 1,6 раза и от лета к осени: у водных штаммов – в 1,7, у рыбных – в 2,0 раза (табл. 1, 2). У Pr. vulgaris максимальные значения зарегистрированы летом; весной и осенью в этих биотопах они были в 1,2 и 1,3 раза ниже. Субдоминирующие штаммы Citrobacter spp. по этой реакции весной в обоих эконишах были инертны, со значительным летним подъемом в 48,9 % у водных и в 44,4 % – у рыбных изолятов (табл. 1, 2). Водные штаммы C. freundii имели максимальные значения этого маркера только осенью – 38,9 % проб, летом и весной они были в 1,1–1,2 раза ниже (р < 0,05). Рыбные штаммы имели максимальные значения по этому признаку, наоборот, весной – 33,3 % проб, летом и осенью они снижались в 1,2 раза (р < 0,05). Значения реакции Фогеса – Проскауэра, зарегистрированные в обоих эконишах у энтеробактеров, были весьма изменчивыми. Максимальные значения отмечены летом и у водных, и у рыбных штаммов. Весной и осенью у водных штаммов они были ниже в 3,6 и 2,6 раза соответственно; у рыбных – в 2,8 и 1,8 раза. Таким образом, у исследуемых нами энтеробактерий значения реакции Фогеса – Проскауэра по сезонам года весьма изменчивы в структуре и рода, и видов (табл. 1, 2). Каталазная активность, наряду со способностью роста, при температуре +37 °С имела самые высокие значения у всех анализируемых энтеробактерий с различием в 1,1 раза у водных и рыбных штаммов (рис. 1) и сезонной вариабельностью (табл. 1, 2). Отметим, что их водные изоляты имели почти равные средние максимальные значения каталазы летом и осенью (рис. 1, табл. 1, 2), у рыбных штаммов они были отмечены весной и динамично снижались к лету и осени в 1,1 и 1,2 раза (р < 0,05). В структуре этого семейства наиболее активными по этому признаку были доминирующие протеи. У штаммов Pr. mirabilis в обоих эконишах максимумы зарегистрированы летом. Весной они были ниже и у водных, и у рыбных штаммов в 1,1 и 1,3 раза (р < 0,05), осенью – в 1,1 и 1,2 раза соответственно. Водные штаммы Pr. vulgaris во все сезоны года были каталазопозитивными в 100 % случаев; рыбные – только весной и осенью; летом значения этого показателя были ниже в 1,1 раза (табл. 1, 2). Субдоминирующие штаммы Citrobacter spp. и C. freundii по этому признаку имели максимальные значения только летом. Отметим, что у водных штаммов Citrobacter spp. они снижались весной в 2,1, осенью – в 1,1 раза; у рыбных изолятов – в 2,3 и 1,4 раза (р < 0,05) соответственно (табл. 1, 2). Активность водных и рыбных штаммов C. freundii весной и осенью была в 1,1–1,2 и 1,3–1,7 раза ниже, чем летом. У энтеробактеров, выделенных из воды и рыбы, во все сезоны года отмечалась каталазная активность в 100 % случаев. Близкие к протеям провиденсии в обоих биотопах имели максимальные показатели этого маркера весной, у водных штаммов эти показатели динамично снижались от лета к осени – в 1,05–1,1 раза, у рыбных – в 1,2 и 1,5 раза (табл. 1, 2). Морганеллы, выделенные из воды и рыбы, в 100 % случаев были каталазопозитивны только осенью. Летом и весной их водные штаммы снижали свою активность в 3,3 и 1,2 раза, рыбные – в 3,9 и 1,2 раза (р < 0,05) соответственно (табл. 1, 2). У эдвардсиелл максимальные значения этого признака были отмечены только летом (р < 0,05), а весной и осенью они снижались в обоих биотопах в 1,6 раза (табл. 1, 2). Таким образом, согласно результатам многолетнего мониторинга, существует прямая связь между встречаемостью условно-патогенных бактерий и ростом значений маркеров их патогенности в сезонном аспекте по персистентным признакам (рис. 2). Рис. 2. Сезонная динамика встречаемости энтеробактерий в воде и рыбе и некоторые факторы их патогенности Максимум значений встречаемости энтеробактерий в воде и рыбе и пики их фенотипических признаков зарегистрированы летом с небольшим спадом осенью. Отметим, что маркеры патогенности наиболее четко проявлялись у протеев, цитробактеров и энтеробактеров, т. е. наиболее часто встречались в биопрофиле этого семейства. Штаммы, выделенные из воды, характеризовались более высокими значениями патогенности по сравнению с рыбными во все сезоны года, что свидетельствует об их потенциальной эпидемиологической опасности. Выраженность их персистентных свойств варьирует в широком диапазоне, что позволяет им длительно циркулировать в гидроэкосистеме.
1. Buharin O. V. Patogennye bakterii v prirodnyh ekosistemah / O. V. Buharin, V. Yu. Litvin. Ekaterinburg: Izd-vo UrO RAN, 1997. 276 s.
2. Buharin O. V. Infekciya – model'naya sistema associativnogo simbioza / O. V. Buharin // Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunologii. 2009. №.S. 83–86
3. Grimes D. L. Ecology of estuarine bacteria capable of causing human disease: A. review / D. L. Grimes // Estuaries. 1991. 14, N 4. P. 345–360.
4. O`Toole G. A. Biofilm formation as microbial development / G. A. O`Toole, A. H. Kaplan, R. Kolter // Ann. Rev. Microbial. 2000. N 4. P. 49–76.
5. Shank A. E. New development in microbial interspecies signaling / A. E. Shank, R. Kolter // Cuzr. Opin. Microbial. 2009. 12 (2). P. 205–214.
6. Bondarenko V. M. Faktory patogennosti bakteriy i rol' v razvitii infekcionnogo processa / V. M. Bondarenko // Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunologii. 1999. № 5. S. 34–39.
7. Litvin V. Yu. Prirodnaya ochagovost' bolezney: razvitie koncepcii k ishodu veka / V. Yu. Litvin, E. I. Korenberg // Parazitologiya. 1999, T. 33, № 3. S. 179–191.
8. Bondarenko V. M. Idei I. I. Mechnikova i sovremennaya mikroekologiya kishechnika cheloveka / V. M. Bondarenko, V. G. Lihoded // Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunologii. 2008. № 5. S. 23–29.
9. Anganova E. V. Biologicheskie svoystva uslovno-patogennyh bakteriy vodnyh ekosistem / E. V. Anganova // Gigiena i sanitariya. 2010. № 5. S. 67–68.
10. Anganova E. V. Uslovno-patogennye enterobakterii: dominiruyuschie populyacii, biologicheskie svoystva, mediko-ekologicheskaya znachimost' / E. V. Anganova: avtoref. dis. … d-ra biol. nauk. Irkutsk, 2012. 44 s.
11. Larceva L. V. Gigienicheskaya ocenka po mikrobiologicheskim pokazatelyam ryby i rybnyh produktov Volgo-Kaspiyskogo regiona / L. V. Larceva: avtoref. dis. … d-ra biol. nauk. M., 1998. 44 s.
12. Hasseff D. J. Bacterial adaptation to oxidative stress: implications for pathogenesis and intraction with phagocytic / D. J. Hasseff, M. S. Cohen // Faseb J. 1989. Vol. 3, N 14. P. 2514–2582.
13. Obuhova O. V. Bakteriocenoz vody i sudaka (Stizostedion lucioperca) v del'te Volgi / O. V. Obuhova: avtoref. dis. … kand. biol. nauk. M., 2004. 24 s.
14. Lisickaya I. A. Bakterial'nye soobschestva nekotoryh komponentov ekosistemy del'ty Volgi i Severnogo Kaspiya / I. A. Lisickaya: avtoref. dis. … kand. biol. nauk. Astrahan', 2008. 23 s.
